В основу сюжета положено предание о том, что в украинских степях в недрах Звенигоры спрятан старинный скифский клад, мечту найти который лелеет Дед (Николай Надемский). Но каждый раз, когда, казалось бы, клад уже у него в руках, золотые кубки превращаются в черепки, а драгоценные камни в стекло.

Дед рассказывает о кладе своим двум внукам, и внуки тоже начинают поиски своего "клада", своей мечты о счастье.

Младший Тимош (Семен Свашенко) присоединяется к красноармейцам, а старший Павло (Александр Подорожный) к войскам Петлюры, а затем эмигрирует в Прагу. Вернувшись на родину с диверсионным заданием, Павло подговаривает Деда подложить динамит под рельсы, по которым должен проехать поезд с большевиками. Но в последний момент Дед останавливает машиниста, предотвращая взрыв, и пассажиры помогают ему сесть на поезд.

Фильм состоит из 12 эпизодов, в каждом из которых рассказывается один из ключевых моментов украинской истории, начиная со времён варягов до Гражданской войны и Октябрьской революции. Все эпизоды представлены в виде сюрреалистического сна и объединёны фигурой символического Деда.

Съёмки начались в 1927 году, выход фильма должен был быть приурочен к 10-летию Советской власти.

По воспоминаниям Довженко, он снял фильм "на одном дыхании" за 100 дней. Во время съёмок режиссёр открыл для себя село Яреськи, расположенное на реке Псёл, где впоследствии работал над несколькими фильмами, в том числе над "Землёй".

Известны высказывания Сергея Эйзенштейна о Довженко после просмотра "Звенигоры": "Сегодня на мгновение можно было притушить фонарь Диогена: перед нами стоял человек… Мастер своего лица. Мастер своего жанра. Мастер своей индивидуальности… человек, создавший новое в кино".

В 1973 году фильм был восстановлен на студии "Мосфильм" при содействии вдовы Довженко Юлии Солнцевой.